Della seconda metà del XVI secolo, è a navata unica con piccola cripta. I lavori di restauro condotti negli anni Novanta hanno riportato alla luce sulla parete di fondo un affresco, attribuito alla produzione giovanile di Giovanni Battista Lombardelli (1537 ca. – 1592), pittore marchigiano attivo dal 1574 a Ostra Vetere e a Serra de’ Conti, dove si trattenne per pochi anni prima di trasferirsi a Perugia, Roma e Loreto, richiamato da diverse commissioni. Nelle lesene laterali dipinte con due finte nicchie sono raffigurati i profeti David e Isaia (?), che introducono alla scena principale dedicata alla Leggenda della Vera Croce. Al centro è rappresentata la Croce innalzata sul Golgota dopo il ritrovamento ad opera dell’imperatrice Elena, in basso il miracolo del giovane risuscitato dalla S. Croce. Sovrasta la composizione una cimasa con Cristo Crocifisso e angeli che reggono i simboli della passione.
Nella parete di destra è stato collocato un gruppo di affreschi attribuito a Pier Paolo Agabiti, pittore ed architetto nativo di Sassoferrato, la cui presenza a Serra De' Conti è documentata nel secondo decennio del XVI sec. L'opera era originariamente collocata nelle ex carceri comunali medievali e venne poi spostata, in tempi recenti, nella sala del consiglio comunale (nella vecchia sede di palazzo Palazzi). L'opera è divisa in tre pannelli: in quello centrale è rappresentata un Madonna in trono con Bambino; ai lati sono riconoscibili il Beato Gherardo, patrono di Serra De' Conti, e una figura di santo, forse riconducibile a San Fortunato. Nel pannello di sinistra è rappresentato un leone rampante con il vessillo contenente l'emblema cinquecentesco del comune, mentre nel pannello di destra vi è una rappresentazione allegorica della Giustizia.
