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Edificata nella prima metà del Duecento, nel 1252 apparteneva all’Abbazia benedettina di S. Croce di Sassoferrato. Nel 1320 vi fu nominato priore il Beato Gherardo nativo di Serra de’ Conti, chiamato a dirigere l’Ospizio benedettino di S. Maria delle Abbadesse, dove si raccoglievano in vita comunitaria diversi monaci. Successivamente divenne parroco della Chiesa di S. Lucia e rettore della vicina Chiesa di S. Stefano di Busseto. Fece quindi ritorno nel Monastero benedettino di Serra de’ Conti, dove morì nel 1367 all’età di ottantasette anni, ricevendo sepoltura nella Chiesa di S. Maria Assunta “De Abbatissis”. Nel 1524 fu beatificato e nominato patrono del paese. Tra la fine del Cinquecento e l’inizio del Seicento, si procedette per volontà papale alla soppressione dell’abbazia benedettina ed all’affidamento, insieme a tutti i beni, ad un cardinale, che a sua volta nominò un vicario con funzioni di parroco. Nel 1782 papa Pio VI la elevò a chiesa collegiata, ma dopo l’annessione al Regno d’Italia (1861) tornò ad essere una semplice parrocchia, pur conservando il titolo. Forse in occasione della nomina a collegiata, furono ristrutturati il presbiterio ed il coro, mentre nel 1828 vennero avviati dei lavori di ricostruzione che interessarono gran parte dell’edificio.

Nell'antico convento di San Francesco, dei Minori Francescani Conventuali, risalente ai primi del XIV secolo, oggi è collocata l'attuale sede del Municipio. La struttura dell'edificio è rimasta sostanzialmente intatta fino ad oggi, ma è scomparsa la chiesa annessa che aveva una torre con orologio. A testimonianza, sulla sinistra della facciata del palazzo comunale, ci sono le tracce di un antico affresco che apparteneva alla chiesa. Ora,  nell’attuale Piazza Gramsci, resta il Chiostro di San Francesco, che fu ristrutturato nella seconda metà dell’Ottocento. Il loggiato conserva nel pennacchio del terzo arco un frammento di affresco, che apparteneva forse ad un altare, raffigurante il tetto di una capanna e riconducibile al tema della Natività di Gesù.

L’antica chiesetta rurale, fondata dalla comunità di Serra de’ Conti nel XIII secolo e rimaneggiata nella seconda metà del Quattrocento, è stata in parte restaurata all’inizio degli anni Ottanta. La facciata esterna è arricchita da un portale d’ingresso sormontato da una decorazione in cotto a motivi fogliacei. All’interno l’altare dedicato a Maria Santissima delle Grazie è circondato da numerosi affreschi eseguiti nella seconda metà del XV secolo da Andrea di Bartolo, detto Andrea da Jesi il Vecchio, e probabilmente da Giovanni Antonio da Pesaro.

Della seconda metà del XVI secolo, è a navata unica con piccola cripta. I lavori di restauro condotti negli anni Novanta hanno riportato alla luce sulla parete di fondo un affresco, attribuito alla produzione giovanile di Giovanni Battista Lombardelli (1537 ca. – 1592), pittore marchigiano attivo dal 1574 a Ostra Vetere e a Serra de’ Conti, dove si trattenne per pochi anni prima di trasferirsi a Perugia, Roma e Loreto, richiamato da diverse commissioni. Nelle lesene laterali dipinte con due finte nicchie sono raffigurati i profeti David e Isaia (?), che introducono alla scena principale dedicata alla Leggenda della Vera Croce. Al centro è rappresentata la Croce innalzata sul Golgota dopo il ritrovamento ad opera dell’imperatrice Elena, in basso il miracolo del giovane risuscitato dalla S. Croce. Sovrasta la composizione una cimasa con Cristo Crocifisso e angeli che reggono i simboli della passione.